Behavioural ecology of a late Quaternary range expansion

Abstract

Dispersal is a key process in ecology and evolution, contributing to shape the spatial patterns of distribution of biological diversity at all levels of organization. Dispersal has long been recognized as an inherently context-dependent process. More recently, however, evidence suggested that dispersal is a condition-dependent process, possibly influenced by the evolution of all the feature of an organism, including morphology, behaviour, and physiology. Mounting data show that substantial, rapid, and directional changes in the phenotypic and genotypic makeup of populations can occur during range expansions, by spatial sorting of dispersalrelated traits. In spite of considerable efforts made in recent year in investigating such deterministic changes in ongoing expansion processes (mainly invasions), we still lack knowledge about the contribution of biogeographic history of populations, a key driver of ecoevolutionary processes, in promoting the evolution of phenotypic variation within species. The aim of this study was to investigate whether dispersal-driven processes of historical biogeographic relevance, such as Late Quaternary range expansions, may have contributed to shape the geographic patterns of phenotypic variation within species, leaving detectable imprints of their influence in recently expanded populations. The central hypothesis is that, if dispersal-enhancing phenotypic traits have had a role in driving the expansion process, a spatial structure in those traits might emerge along the range of a recently expanded population. To test this hypothesis, the geographical variation of four categories of traits (behaviour, locomotion, physiology and telomere dynamics), potentially implicated in dispersal dynamics, was characterized along the inferred route of historical expansion of the Tyrrhenian tree frog Hyla sarda. This anuran endemic of the islands of Sardinia and Corsica, and Tuscan Archipelago (Mediterranean Sea), colonized the northern portion of its current range during the Late Pleistocene. Indeed, previous studies showed that H. sarda expanded its range from Sardinia into Corsica, thanks to the opening of a temporary glaciation-induced land bridge connecting the two islands. Further colonization events occurred from Corsica island to Elba island, possibly through a jump dispersal, since the latter was never connected to Corsica. The geographic variation of the investigated traits was analysed by comparing Sardinia and Corsica population to test for a phenotypic differentiation along the route of a Pleistocene range expansion through diffusion. Instead, the possible imprint of island colonization through jump dispersal, was investigated by comparing the same traits between populations from Corsica and Elba islands. Tree frogs from Corsica showed a predominantly shy personality, coupled with a prudent exploration strategy, and showed higher locomotory performance as compared to tree frogs from Sardinia. Along a longitudinal common garden experiment, Corsica tree frogs showed decreases in antioxidant defenses, rise in oxidative damage, and suffered a higher mortality rate, as compared to their ancestral populations in Sardinia. Moreover, Corsica tree frogs showed a substantial lengthening of telomers over time, with respect to Sardinia tree frogs. Previous population genetic data, suggests that the observed differences cannot be the result of nonadaptive processes (founder event and/or genetic drift). Moreover, the sampling design allows to exclude major effects associated to different environmental conditions as drivers of the observed differences. Hence, adaptive processes occurred during the range expansion event appear the most likely explanation for the evolution of the geographic pattern in the phenotypic make-up of the H. sarda populations. The comparison between Corsica and Elba island showed that individuals from Elba were bolder, but less exploratory, and that they had worse locomotory performance than individuals from Corsica. The lower genetic diversity previously observed for the Elba population, as compared to populations from the rest of the species’ range, as well as its geographic location at the northern edge of the species' range, suggests that the observed differences can be generated by a random founder event occurred during the colonization of the Elba island. Overall, these results provide the first empirical evidence of a long-term and multivariate phenotypic legacy of a Late Quaternary range expansion. Moreover, results from this study vividly emphasize that the species might not be the appropriate unit of analysis in studies of the evolution of phenotypic traits.

La dispersion, mouvement des individus d’un territoire à l’autre, est un processus clé en écologie et en évolution qui a pour effet de réguler le fonctionnement des populations et des communautés au niveau local et régional. La dispersion joue aussi un rôle crucial dans la réponse des espèces aux changements climatiques, les invasions biologiques ou la fragmentation de l'habitat. Des études récentes suggèrent que la dispersion est un processus dépendant de la condition des individus, éventuellement influencé par tous les traits phénotypiques d'un organisme, incluant le comportement, la locomotion ou la physiologie. Plusieurs études montrent que des changements substantiels, rapides et directionnels dans la composition phénotypique et génotypique des populations se produisent pendant l'expansion grâce à certains traits de caractère qui vont la favoriser. Contrairement aux nombreuses études qui portent sur ces changements phénotypiques pendant le processus des expansions actuelles (principalement les invasions), rien n'est connu sur les effets des expansions historiques sur la variation phénotypique actuelle des espèces animales. Ceci est d’autant plus surprenant que les expansions pendant le Quaternaire supérieur sont considérées comme étant les processus historiques les plus importants dans la structuration géographique de la biodiversité. L'hypothèse principale de ma recherche est que, si les caractères phénotypiques améliorant la dispersion ont joué un rôle dans les expansions du Quaternaire, une structuration spatiale de ces caractères pourrait être détectable aujourd’hui le long de l'axe des expansions passées. Afin de tester cette hypothèse, la variation géographique de trois catégories de caractères (comportement, locomotion et physiologie), potentiellement impliqués dans la dynamique de dispersion, a été caractérisée le long de la voie présumée d’expansion historique de Hyla sarda. Cette grenouille endémique de la Sardaigne, de la Corse et de l'archipel toscan a colonisé la partie nord de son aire actuelle de répartition pendant le Pléistocène supérieur. L'espèce s'est dispersée de la Sardaigne jusqu'en Corse, grâce à l'ouverture d'un pont terrestre temporaire induit par les glaciers reliant les deux îles, puis jusqu'à l'île d'Elbe sans doute par une dispersion en sauts, l'île d'Elbe n'ayant jamais été reliée à la Corse. La variation géographique des caractères a été comparée entre la Sardaigne et la Corse pour tester une différenciation phénotypique le long d'une voie d'expansion de l'aire de répartition du Pléistocène. La différenciation phénotypique due à la dispersion en sauts a été étudiée en comparant les mêmes caractères entre la Corse et l'île d'Elbe. Les résultats de la comparaison entre la Sardaigne et la Corse ont indiqué que les grenouilles de la Corse avaient une personnalité timide associée à une exploration prudente et montraient des performances locomotrices supérieures à celles de la Sardaigne. Les grenouilles de la Corse affichaient également un épuisement des défenses antioxydantes couplé à une augmentation des dommages oxydatifs, par rapport aux grenouilles de la Sardaigne. Les données génétiques suggèrent que les différences observées ne peuvent être le résultat de processus non adaptatifs (dérive génétique) ni de processus adaptatifs après la colonisation. La différenciation phénotypique serait plutôt le résultat d'un processus adaptatif survenu pendant l'expansion. La comparaison entre la Corse et l'île d'Elbe a par ailleurs montré que les grenouilles d'Elbe étaient plus audacieuses mais moins exploratrices et qu'elles avaient une performance locomotrice moins bonne que leurs ancêtres de Corse. La faible diversité génétique des grenouilles d'Elbe, par rapport au reste de l'aire de répartition de l'espèce, ainsi que sa localisatioh géographique située à la limite nord, suggère que les différences observées pourraient être générées par un événement fondateur aléatoire. Un processus non adaptatif (dérive génétique) aurait même pu contribuer à fixer des traits expliquant ainsi pourquoi de telles différences phénotypiques persisteraient dans le temps. L'isolement de l'île d'Elbe pourrait aussi avoir empêché le recrutement d'autres allèles (et ainsi l'évolution des caractères) dans la population. Cette étude offre une première preuve empirique d'un rôle des processus biogéographiques historiques dans l'évolution de la variation phénotypique de certaines populations d’amphibiens.