Please use this identifier to cite or link to this item: http://hdl.handle.net/2067/2975
Title: Crosstalk between sulfur and iron nutrition
Other Titles: Interazione tra la nutrizione solfatica e ferrica
Authors: Celletti, Silvia
Keywords: Sulfur;Iron;Strategy I;Strategy II;Methionine;Phytosiderophores;Ethylene;Zolfo;Ferro;Strategia I;Stategia II;Metionina;Fitosiderofori;Etilene;AGR/13
Issue Date: 27-Jun-2016
Publisher: Università degli studi della Tuscia - Viterbo
Series/Report no.: Tesi di dottorato di ricerca. 28. ciclo
Abstract: 
Growth and development of plants mainly depend on the availability of water and nutrients in their
habitat. Increasing food production to face the rise of global population will require to exploit
uncultivated or abandoned arable land, some of which with unfavorable soil mineral composition or
availability, and to reduce the use of fertilizers for more sustainable practices. Therefore,
understanding the mechanisms underlying nutrients acquisition by plants and improving plant
nutrient use efficiency (NUE) is of social, economic, agricultural, and ecological importance.
The availability of nutrients in different soils and how it influences the physiology of the plants has
been widely described at the level of single nutrient. However, this picture is most likely
confounded by nutrient interactions. In nature it is unlikely that plants are exposed to a single
nutrient deficiency. Multiple nutrient deficiency situations are more likely to occur. For example,
agricultural soils are becoming depleted for important elements, such as sulfur (S), while iron (Fe),
although being highly abundant in the soil, is poorly available for uptake due to its insolubility in
the soil. Therefore, interactions among the various mineral elements need to be investigated
urgently in order to understand how the different sensing and signaling pathways activated in
response to changes in availability of one element are coordinately integrated with those of other
elements. The main problem in studying nutrient interactions is that, in some cases, stress responses
are antagonistic, while in other ones are either additive or synergistic, thus combined nutrient
deficiencies very often result as a new condition, that requires different responses from those
observed when plant response to deficiency of a single nutrient is described.
The aim of this thesis was to provide a comprehensive understanding of the molecular,
physiological, and biochemical interactions underlying S and Fe nutrition and how these two
essential nutrients are associated within the plant and one may impact the uptake, transport and
storage of another.
In particular, the present thesis deal with three key questions for this critical research area: 1) New
functions for S in improving plant efficiency to uptake, transport or accumulate Fe; 2) New
mechanisms underlying Fe homeostasis and how these are impacted by S; 3) Crop management
strategies that minimize Fe deficiency without additional input of Fe fertilizers.
Since monocots and dicots have, for the most part, distinct mechanisms for regulating Fe
acquisition, both Strategy I and Strategy II plants (tomato and durum wheat, respectively) were
considered.
As a result of the different approaches used in the research, several novel acquisitions have been
achieved from the analysis of S/Fe interaction.
As expected, it has to be assumed a complex regulatory system, wherein S and Fe starvation induce
partially overlapping and partially distinct response mechanisms, which coordinate plant response
to either or to joint starvations. A high degree of common and even synergistic response patterns as
well as nutrient specific responses were identified by the metabolomic approach in tomato.
Furthermore, it appears that tomato plants exposed to Fe deficiency are able to change S metabolic
balance mimicking S starvation responses through an increased sulfate uptake and root-to-shoot
translocation to meet the increased demand for ethylene and nicotianamine, allowing them to cope
with this stress.
On the other hand, the finding that in wheat plants changes in S accumulation were closely related
to plant capability to release phytosiderophores and correspondingly to accumulate Fe could be
significant to overcome a key challenge in plant Fe nutrition: the optimization of Fe acquisition and
allocation based on a sustainable new approach with low cost and decreased requirements for Fe
fertilizers.
Besides being a promising approach, whereby targeted application of one nutrient (S) could be used
to overcome the deficiency of another (Fe), it could be also a promising tool to increase the
micronutrient content (Fe) in food crops. This could lead to a decrease, in the long term, of
chemical inputs, getting healthier food and respecting the surrounding environment of the cultivated
crops, as well as the health of the agricultural workers.
Furthermore, the identification of the Fe availability level, below which durum wheat plants start an
expensive metabolic reorganization of S and several other elements, could be particularly important
not exclusively for the cost of the metabolic reorganization underlying the adaptive responses to the
Fe shortage but also for the grain quality that this process may affect. In fact, it is well known that S
is relevant for bread and pasta-making qualities through its effect on grain protein composition.
In conclusion, to extend these concepts, we need to develop a better understanding of how Fe/S
interactions take place at a mechanistic level and, for that, a multi-stage comprehensive approach is
necessary.

La crescita e lo sviluppo delle piante dipende principalmente dalla disponibilità di acqua e nutrienti
presenti nell’ambiente. La necessità di incrementare la produzione agricola per far fronte alla
crescita della popolazione mondiale richiederà di sfruttare come aree agricole anche i suoli non
coltivati e/o abbandonati, sebbene caratterizzati da condizioni sfavorevoli per la crescita delle piante
(scarsa disponibilità di nutrienti) e di ridurre l’impiego di fertilizzanti chimici, perseguendo pratiche
agricole più sostenibili. Migliorare la conoscenza dei meccanismi di acquisizione dei nutrienti per
aumentare l’efficienza d’uso dei nutrienti (NUE) delle piante, è quindi di fondamentale importanza
sociale, economica, agricola ed ecologica.
Le risposte fisiologiche delle piante alle fluttuazioni della disponibilità dei nutrienti nel suolo è stata
ampiamente studiata e discussa a livello della singola carenza nutrizionale. Tuttavia, tali studi non
rispecchiano la situazione reale di campo in quanto non tengono conto delle interazioni che si
verificano tra i nutrienti a livello rizosferico. Negli ambienti naturali, raramente le piante sono
esposte ad una sola carenza nutrizionale, mentre è più frequente il verificarsi di carenze nutrizionali
multiple.
Recentemente è stato osservato un graduale impoverimento dei suoli agricoli di un importante
nutriente, lo zolfo (S), mentre il ferro (Fe), sebbene sia molto abbondante nel suolo, a causa della
scarsa solubilità non risulta facilmente disponibile per le piante. Lo studio delle interazioni tra i vari
nutrienti risulta quindi di primaria importanza per comprendere come i meccanismi attivati in
risposta alla carenza di un elemento si coordinano con quelli di altri elementi. Il problema
principale, in questo tipo di studio, deriva dal fatto che le carenze multiple in alcuni casi generano
delle risposte antagonistiche mentre, in altri, additive o sinergiche, per cui molto spesso
determinano la comparsa di una situazione nuova che richiede l’attivazione di una risposta
completamente diversa da quella osservata per la singola carenza nutrizionale.
Lo scopo di questa tesi è stato di analizzare l’interazione tra lo S e il Fe a livello molecolare,
fisiologico e biochimico al fine di comprendere come i meccanismi di assorbimento, trasporto e
stoccaggio dell’uno siano coordinati con quelli dell’altro.
In particolare, in questa tesi sono state affrontate tre questioni fondamentali: 1) il meccanismo
dell’omeostasi del Fe e come questo sia influenzato dallo S; 2) il ruolo dello S nel migliorare
l’efficienza di assorbimento, trasporto e accumulo di Fe nella pianta; 3) ipotesi di strategie di
gestione colturale finalizzate a ridurre il problema della Fe carenza limitando l’uso di fertilizzanti
ferrici.
Dato che i meccanismi per l’acquisizione del Fe sono diversi nelle dicotiledoni e nelle graminacee
(Strategia I e II, rispettivamente), lo studio è stato condotto su entrambi i tipi di piante, prendendo
come piante modello pomodoro e frumento duro, rispettivamente.
I risultati ottenuti hanno mostrato l’esistenza di un complesso sistema di regolazione, in cui la
carenza combinata di S e di Fe induce nelle piante meccanismi di risposta, in parte sovrapposti ed in
parte distinti. Attraverso l’analisi metabolica in piante di pomodoro sono state evidenziate risposte
comuni e anche sinergiche indotte dalla carenza combinata dei due elementi, ma anche risposte
specifiche del singolo nutriente. Inoltre, il pomodoro in condizioni di Fe carenza sembra in grado di
indurre l’assorbimento e l’assimilazione dello S simulando quanto avviene in risposta alla S
carenza, al fine di soddisfare la maggiore richiesta di etilene e di nicotianamina, necessaria per
affrontare lo stress.
D’altra parte, l’osservazione in frumento che la maggiore capacità della pianta di accumulare S è
strettamente correlata ad un maggiore rilascio di fitosiderofori e quindi ad un maggiore accumulo di
Fe a livello fogliare, potrebbe essere importante per affrontare una delle sfide principali della
nutrizione ferrica delle piante: l’ottimizzazione dell’acquisizione e dell’allocazione del Fe tramite
un approccio innovativo e sostenibile, che richieda bassi costi ed un minore uso di fertilizzanti
contenenti Fe. Questo, oltre ad essere un promettente approccio, in cui la somministrazione di un
nutriente (S) potrebbe permettere di superare la carenza di un altro nutriente (Fe), potrebbe anche
rappresentare una strategia promettente per incrementare la quantità del micronutriente (Fe) nelle
parti edibili delle colture agrarie. Tutto ciò potrebbe determinare una riduzione, a lungo termine,
dell’impiego di prodotti chimici, la produzione di alimenti più sani, il rispetto dell’ambiente e la
salute degli agricoltori.
Inoltre, l’identificazione del livello soglia di disponibilità di Fe, sotto il quale le piante di frumento
duro cominciano a riorganizzare il metabolismo dello S e di altri elementi con elevato dispendio
energetico, potrebbe rappresentare un vantaggio economico non solo dal punto di vista della
quantità, ma anche della qualità della granella dalla coltivazione di questa pianta. Infatti, è noto che
lo S riveste un ruolo importante non solo nell’aumentare l’efficienza di acquisizione del Fe nelle
graminacee, ma anche nel determinare la qualità delle farine utilizzate nei processi di panificazione
e pastificazione.
Tuttavia, molto lavoro è ancora necessario per una comprensione dettagliata della relazione tra S e
Fe, soprattutto a livello meccanicistico e, per questo, è sicuramente utile seguire un approccio
multidisciplinare.
Description: 
Dottorato di ricerca in Scienze e tecnologie per la gestione forestale e ambientale
URI: http://hdl.handle.net/2067/2975
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