Relazioni genotipo-ambiente, dinamiche microevolutive e habitat choice in Aphanius fasciatus (Cyprinodontidae)

Abstract

Il ruolo delle forze evolutive e la loro intensità di azione nel mantenimento della variabilità genetica delle popolazioni naturali sono questioni fondamentali in genetica ecologica, ma non è ancora chiaro a quale scala spaziale e temporale tali forze possano causare una divergenza genetica tale da superare l’effetto di omogeneizzazione del flusso genico. Inoltre, è stato ipotizzato che tale divergenza genetica in particolare negli ambienti eterogenei e/o sottoposti a forti pressioni ambientali, possa dipendere dall’habitat choice, ossia da una scelta attiva e selettiva dell’habitat in funzione del genotipo degli individui. In questo lavoro sono state valutate le ipotesi che le forze evolutive che promuovono la divergenza, possano agire su scale temporali e spaziali anche molto limitate, e che parte di tale divergenza possa originarsi dall’habitat choice. A tale scopo sono stati studiati gli effetti dei cambiamenti ambientali sulla struttura genetica della popolazione naturale del nono, Aphanius fasciatus, nella Riserva Naturale “Saline di Tarquinia”, ed è stato studiato il fenomeno dell’habitat choice attraverso l’osservazione, in condizioni controllate, dei profili comportamentali degli individui in relazione ai loro genotipi attraverso sei marcatori allozimici. I risultati ottenuti supportano l’ipotesi che la struttura genetica della popolazione di Aphanius fasciatus, in condizioni di stress ambientale, sia sottoposta all’azione combinata delle forze evolutive, in particolare selezione naturale e deriva genetica, le quali determinano divergenza genetica in tempi e spazi limitati (circa 3 anni e 135 ettari rispettivamente) a dispetto di un flusso genico continuo. Infatti, sono state osservate deviazioni dall’equilibrio di Hardy-Weinberg (nei loci GPI-1, GPI-3, MPI, PGM-1), eterogeneità nelle frequenze alleliche e genotipiche (ADA, GPI-3, MPI), nonché una distribuzione clinale delle frequenze alleliche per i loci ADA e GPI-3, in accordo con i gradienti di salinità ed ipossia e con l’attuale estremizzazione delle condizioni ambientali delle saline. Gli esperimenti in condizioni controllate hanno permesso di definire una relazione tra i genotipi al locus GPI-1 e la scelta preferenziale degli individui di condizioni di ipossia o normossia. Inoltre sono emerse differenze nella durata del comportamento “respirazione in superficie” (surface) legate al genotipo degli individui al locus GPI-1, e coerenti con la distribuzione precedentemente osservata. Questi risultati contribuiscono alla comprensione delle dinamiche microevolutive e all’adattamento microgeografico, evidenziando come lo stress ambientale possa accelerare la selezione naturale e la deriva promuovendo processi microevolutivi più rapidi. Inoltre gli esperimenti hanno permesso di osservare come alcuni tratti comportamentali possono essere legati al genotipo individuale, mostrando quindi che l’habitat choice può svolgere un ruolo determinante nell’origine dei pattern genetici osservati in natura per questa specie. Lo studio sottolinea l’importanza di approfondire le relazioni tra le componenti ecologiche, genetiche e comportamentali nello studio delle dinamiche evolutive e costituisce un buon punto di partenza per la comprensione del fenomeno dell’habitat choice, attraverso ulteriori studi sperimentali.

The role of evolutionary forces and their intensity in the maintenance of the genetic variability of natural populations are key issues in ecological genetics, but it is yet unclear at what spatial and temporal scale such forces can promote a genetic divergence such as to overcome the effect of homogenization of gene flow. Furthermore, it has been hypothesized that such genetic divergence, in heterogeneous environments and/or subjected to high environmental pressure, may depend from the habitat choice, i.e. a selective and active choice of habitat or microhabitat in relation to the individual genotype. In this work the hypotheses that the evolutionary forces that promote the genetic divergence act on the temporal and spatial scales - also very limited - and that part of this divergence can arise from habitat choice have been tested. For these purposes, we studied the effects of environmental changes on the genetic structure of the natural population of killifish Aphanius fasciatus of the Natural Reserve “Saline of Tarquinia” together with the phenomenon of habitat choice through observation of the behavioral profiles of individuals under controlled condition in relation to their genotypes, analyzing six allozymic markers. The results support the hypothesis that the genetic structure of the population of Aphanius fasciatus under conditions of environmental stress is exposed to the combined action of evolutionary forces, in particular natural selection and genetic drift, which determine genetic divergence in limited time-scale and space (about 3 years and 135 hectars, respectively), in spite of the continuous gene flow. In fact, deviations from Hardy-Weinberg equilibrium (for the loci GPI-1, GPI-3, MPI, PGM-1), heterogeneity in allelic and genotypic frequencies (ADA, GPI-3, MPI) and clinal distribution of the allele frequencies for the loci ADA and GPI-3, in accordance with the gradient of extremes of environmental parameters, during a worsening of environmental conditions were observed. In addition, experiments in controlled conditions allowed defining a relationship between genotypes at locus GPI-1, and the choice of hypoxic or normoxic conditions. Furthermore, functional behaviours such as “breathing on the surface” (surface), were expressed differently depending on the genotype of the individuals to the locus GPI-1, and consistently with the previously observed distribution. These findings contribute to the understanding of microevolutionary dynamics and microgeographic adaptation, highlighting how environmental stress can intensify the action of natural selection and drift promoting fast micro-evolutionary processes. Furthermore the experiments have allowed us to observe how certain behavioural traits can be linked to individual genotype, showing that the habitat choice may play a relevant role in the origin of the genetic patterns observed in nature for this species. The study emphasizes the importance of deepening the relations between all the ecological, genetic and behavioral traits in the study of evolutionary dynamics and is a good starting point for understanding the phenomenon of habitat choice, through further field and laboratory experiments.