The usefulness of a multidisciplinary approach to investigate the differentiation of Atlantic swordfish (Xiphias gladius L. 1758)

Abstract

The swordfish (Xiphias gladius L. 1758) is a highly migratory species that is harvested over its entire distribution range. For management purposes, the International Commission for the Conservation of Atlantic Tunas (ICCAT) established two distinct stocks within the Atlantic, the North and South, separated at 5ºN. The existing stock boundaries were established at a time when biological evidence for stock structure was conflicting and inconclusive and were not intended to represent discrete populations. Thus, the actual boundary was arbitrarily placed on 5ºN for the practical purpose of alignment with ICCAT’s existing statistical reporting areas. Taking into consideration the uncertainties concerning the Atlantic swordfish stock limits, as well as the implications that such doubts have for management purposes, the present work aimed to evaluate the accuracy of the location of the current boundary between the North and South Atlantic stocks and assess the degree of subdivision and discreteness between them. In order to achieve such goals, a multidisciplinary (holistic) approach was carried out which incorporated a set of different aspects of the swordfish biology (parasites; genetic, morphometry and age and growth). The study of parasites allowed to gather new information on the relationship between infection levels and host size and sex and gave indications about the possible use of some taxa as “biological tags” for stock discrimination. The relationship between metazoan parasites and host sex did not revealed statistically significant correlation in Atlantic tropical-equatorial area. Infection levels with T. integrum and T. coccineum were observed to be significantly negatively correlated to host size. Infection levels by endoparasites observed in swordfish from Atlantic tropical-equatorial area may be related to host feeding behaviour and the availability of the parasites’ intermediate and final hosts in the area studied. Parasitological data acquired from tropical-equatorial area, northwest, central north, east tropical and central south revealed the association of some parasite taxa with distinct areas based on their presence/absence and infection levels. Hysterothylacium corrugatum (s.l.) and Rhadinorhynchus pristis were mostly associated with swordfish caught in the northwest, and Anisakis paggiae and H. incurvum with fish caught in the southern areas (east tropical, tropical-equatorial and central south). Anisakis simplex s.s. could be used as a marker for all northern samples. Parasitological data on Atlantic swordfish seems to support the existence of at least two discrete stocks in this water basin. The genetic diversity within and between the studied areas was also investigated at the DNA mitochondrial control region (mtDNA D-loop). The analysis of molecular variance (AMOVA) showed that genetic variation was mainly due to differences within rather than between the studied areas. Additionally, the phylogenetic analysis did not show evident relationships among haplotypes from all areas, as they are randomly allocated across the tree diagram. However low, but significant FST values were recorded when comparing equatorial samples with all the other from North Atlantic. Morphologic differentiation of swordfish caught in east tropical, equatorial and south central Atlantic waters was investigated using morphometric characters of the second ray of the anal fin. Regression analysis revealed that fin ray growth in width was less variable than growth in height and fin ray width increases more rapidly than fish length. Discriminant analysis suggested significant phenotypic heterogeneity among areas. The tropical samples were the most isolated, while the equatorial and south central samples were clustered together. The age and growth of the swordfish were estimated using the anal fin spines of swordfishes caught in eastern Atlantic waters. The samples consisted of 12 age-classes, with age-classes 2 and 3 being the most represented. Marginal increment analysis showed that growth bands 1 to 7 were deposited annually. The monthly mean MIR estimated and the month effect on MIR provided by the GLM suggested that an annulus is formed in middle spring. The swordfish length-at-age was back calculated using two methods and estimated by the standard and generalised von Bertalaffy models. Overall, growth rates were higher during the first year of life and slowed appreciably afterwards for both sexes. However, females still growing faster than males and consequently reach larger sizes than males. The standard von Bertalaffy function provided a more realistic description of age-size relationship of swordfish over the age ranges considered. Growth parameters for the pooled sexes were described as: L∞=332.104, K=0.077; t0=-2.778. Finally, the overall information gathered by the different techniques used seems to support the existence of different stocks of swordfish in the Atlantic Ocean; they also revealed that migratory movements between the northern and southern areas are occurring and that mixing occurring especially in the equatorial area. However, although no precise boundaries could be established for Atlantic swordfish stocks, the current data does not support the need to change the current fishery management boundary, placed at 5ºN.

Il pesce spada (Xiphias gladius L. 1758) è una specie altamente migratoria che viene pescata in tutto il suo areale di distribuzione. Ai fini della sua gestione, la Commissione internazionale per la conservazione dei tonnidi dell'Atlantico (ICCAT), ha stabilito l’esistenza di due stocks distinti di pesce spada all'interno l'Atlantico, il Nord e il Sud, separati alla 5 ° N. I confini di questi stocks tuttavia sono state definiti senza aver definito vari aspetti biologici della specie ittica. Pertanto, il limite reale è stata arbitrariamente posto al 5 º N, quale allineamento con le aree esistenti ICCAT di segnalazione statistica. Prendendo in considerazione le incertezze sull’esistenza di due stocks distinti di pesce spada in Atlantico, il presente lavoro mira a valutare l'accuratezza della posizione del confine attuale tra il Nord e il Sud Atlantico. Al fine di raggiungere tale obiettivo, è stato effettuato un approccio multidisciplinare (olistico) che include lo studio di differenti aspetti della biologia del pesce spada (parassiti struttura genetica a livello del DNA mitocondriale, dati morfometrici ed parametri di crescita legata all’età della specie ittica). Lo studio dei parassiti ha permesso di raccogliere nuove informazioni sul relazione tra tra i livelli di infezione e taglia del pesce e con il sesso; inoltre ha dato indicazioni sul possibile utilizzo di alcuni taxa come "biological tags " per la discriminazione degli stocks. La relazione tra i parassiti (metazoi) rilevati ed il sesso degli esemplari analizzati non ha rivelato una correlazione statisticamente significativa nei campioni pescati in Atlantico tropicale-equatoriale. E’ stata osservata una relazione statisticamente significativa tra i livelli di infezione da T. integrum e T. coccineum e la taglia dell’ospite. Inoltre, le differenze nei livelli di infezione da endoparassiti osservate nei pesce spada campionati dalla zona dell'Atlantico tropicaleequatoriale, possono essere collegate alle diversi abitudini trofiche e alla disponibilità di ospiti intermedi e definitivi necessari a completare il ciclo biologico dei parassiti nell'area in studio. I dati parassitologici acquisiti nei campioni dalla zona tropicaleequatoriale, a nord-ovest, centro-nord, est e sud tropicali centrale, hanno rivelato differenze significative tra campioni di pesce spada da diverse aree geografiche in base alla presenza/assenza di alcuni parassiti e i loro livelli di infestazione. Hysterothylacium corrugatum (s.l.) e Rhadinorhynchus pristis erano per lo più associati con i pesce spada pescati nel nord-ovest, mentre Anisakis paggiae e H. incurvum con il pesce pescato nelle zone del sud- Atlantico (tropicale e equatoriale centrale). La specie Anisakis simplex s.s. invece era associata sempre ai campioni di pesce spada del Nord Atlantico, e quinid potrebbe essere utilizzato come marcatore di tutti i campioni del nord. I dati parassitologici sembrano pertanto sostenere l'esistenza di almeno due stocks distinti in Atlantico. La diversità genetica delle popolazioni di pesce spada è stata studiata anche mediante analisis genetica del gene mitocondriale del D-loop. L'analisi della varianza molecolare (AMOVA) ha mostrato che la variazione genetica è dovuta principalmente alla differenze all'interno piuttosto che tra le aree studiate. Inoltre, l'analisi filogenetica non ha mostrato evidenti le relazioni tra gli aplotipi da tutte le zone. Tuttavia, valori di FST bassi ma significativi, sono stati registrati quando si confrontano i campioni equatoriale con tutti gli altri dal Nord Atlantico. A livello morfologico, i pesce spada catturati nelle acque tropicali centro-equatoriali e nell’Atlantico meridionale sono stati valutati utilizzando caratteri morfometrici del secondo raggio della pinna anale. L'analisi di regressione ha rivelato che la crescita dei raggi della pinna in larghezza è meno variabile rispetto alla crescita in altezza, e che l’aumento dei raggi della pinna in larghezza avviene più rapidamente della crescita del pesce in lunghezza. L'analisi discriminante ha suggerito una significativa eterogeneità fenotipica tra le aree. I campioni tropicale risultano più isolati, mentre i campioni equatoriale e centro-sud si raggruppano insieme in un cluster distinto. L'età e la crescita del pesce spada è stata stimata utilizzando le spine della pinna anale di pesci spada pescati in acque dell'Atlantico orientale. I campioni erano da 12 classi di età, con le classi 2 e 3 come le più rappresentate. L’analisi dell’incremento marginale ha mostarto che le bande di crescita 1-7 vengono depositate ogni anno. Il MIR medio mensile stimato e l'effetto dei mesi sulla MIR fornite dal GLM suggerisce che un anello si forma durante la primavera. La correlazione lunghezza-età del pesce spada è stata calcolata utilizzando due metodi e stiamta mediante il modello di von Bertalaffy. Nel complesso, i tassi di crescita erano superiori nel primo anno di vita e rallentavano sensibilmente in seguito per entrambi i sessi. Tuttavia, le femmine crescendo più velocemente rispetto ai maschi di conseguenza presenatvano dimensioni maggiori rispetto ai maschi. La funzione standard di von Bertalaffy ha fornito una descrizione più realistica del rapporto età del pesce spada nel fasce di età considerate. Il parametri di crescita per i due sessi in pool sono stati riportati come: L = ∞ 332,104, K = 0,077; t0 =- 2,778. Infine, le informazioni raccolte in generale mediante le diverse metodologie utilizzate sembrano che indicare che ci siano movimenti migratori tra le zone nord e sud e che la miscela di popolazioni avvenga soprattutto nella zona equatoriale. L’insieme dei dati sembra supportare l’esistenza di due stocks in Atlantico, e poiché il limite dell’esistenza degli stocks sembra non avere confini precisi, i dati attuali non indicano la necessità di cambiare l'attuale limite di gestione della pesca, posto al 5 ° N.