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Title: Variabilità intraspecifica e trade-offs nel foraggiamento e nel comportamento anti-predatorio in Liza aurata (Cefalo dorato)
Other Titles: Intraspecific Variability and trade-offs in feeding and anti-predator behaviour in Golden Grey mullets (Liza aurata)
Authors: Antognarelli, Fabio
Keywords: Variabilità interindividuale;Comportamento alimentare;Risposta di fuga;Lateralizzazione;Capacità metabolica;Presa di rischio;Interindividual variability;Feeding behaviour;Escape response;Lateralization;Metabolic scope;Risk taking;BIO/07-BIO/09
Issue Date: 20-Mar-2012
Publisher: Università degli studi della Tuscia - Viterbo
Series/Report no.: Tesi di dottorato di ricerca. 24. ciclo;
Abstract: 
Tradizionalmente, gli studi condotti sulle relazioni preda-predatore e sulla loro influenza sul
comportamento alimentare hanno focalizzato la loro attenzione sulle risposte medie di un
gruppo d’individui, senza considerare la variabilità individuale all'interno della popolazione.
Lo studio della variabilità individuale è di fondamentale importanza per la comprensione dei
meccanismi che sono alla base dei processi evolutivi; la diversità fenotipica, infatti, è
espressione della diversità genetica e può essere considerata un indice della plasticità, ovvero
della capacità adattativa, di una popolazione.
L’esigenza principale nella vita di ogni animale è l’alimentazione ed è nella ricerca del cibo
che ogni individuo investe la maggior parte del proprio tempo e della propria energia; la
ricerca del cibo, tuttavia, comporta generalmente l’esposizione al rischio di predazione.
Per le ragioni suddette, la presente tesi dottorale è finalizzata a caratterizzare il
comportamento alimentare, i tratti comportamentali e locomotori della risposta anti-predatoria
e una serie di tratti fisiologici chiave nella specie modello Liza aurata.
Le possibili relazioni individuali di tratti comportamentali e fisiologici, funzionalmente
collegati al comportamento alimentare, possono fornire una spiegazione al mantenimento di
un’elevata variabilità nell'espressione fenotipica, tipica in L. aurata e nei Mugilidi in genere.
Oltre alla comprensione di tali meccanismi, che sono alla base del mantenimento della
variabilità genetica all’interno di una popolazione, gli esperimenti condotti nel presente studio
forniranno dati per l’implementazione di un modello eco-fisiologico basato sugli individui
(IBM), realizzato sulla laguna di Cabras (Oristano; Sardegna).
Questo tipo di modello è in grado di simulare, per ogni individuo, le relazioni trofiche, i
processi fisiologici e comportamentali e l'influenza delle condizioni ambientali su di essi.
Integrando la risposta dei singoli individui a livello di popolazione, esso permette di
formulare scenari sulla produttività dello stagno in relazione alle variabili ambientali, le cui
oscillazioni, che in contesto lagunare sono particolarmente intense e repentine, influiscono sul
tasso di crescita degli organismi. L'IBM può quindi rappresentare un utile strumento per la
gestione degli stock ittici in ambiente lagunare.
I mugilidi sono pesci gregari, eurialini ed euritermi, che popolano le acque marine costiere.
Le specie di questa famiglia compiono migrazioni trofiche stagionali verso le lagune costiere.
Principalmente si nutrono di alghe bentoniche, detrito organico e piccoli invertebrati. I
mugilidi ricoprono un ruolo chiave nel trasporto della materia organica dentro e fuori gli
ambienti di transizione e verso livelli più alti della catena alimentare.
In particolare, questo studio si è posto l’obiettivo di descrivere il comportamento alimentare
di L. aurata e gli effetti della taglia (piccola e media) e della temperatura ambientale (10 e 20
°C) su di esso. Sono stati inoltre studiati tratti fisiologici e comportamentali chiave
funzionalmente collegati all'attività di foraggiamento. Nello specifico, sono stati condotti
esperimenti di laboratorio finalizzati a valutare:
1. Il comportamento alimentare, tramite la misurazione del tempo speso, della frequenza e
della superficie brucata nel foraggiamento, nonché della biomassa ingerita.
L’esperimento è stato condotto filmando l'attività di foraggiamento in un mesocosmo
sul fondo del quale è stato coltivato un biofilm algale.
2. La capacità metabolica, attraverso la misurazione sperimentale del consumo di
ossigeno durante l'esercizio aerobico forzato in un respirometro a flusso di nuoto.
3. L'attività spontanea di nuoto, misurata mediante il tempo speso nel nuoto (%), la
velocità media cumulativa e la distanza percorsa, utilizzando un sistema di videotracking.
4. La risposta di fuga, misurando le variabili locomotorie (turning rate medio e massimo,
velocità media) e comportamentali (direzionalità, capacità di risposta e latenza)
espresse nella fuga indotta da uno stimolo meccanico.
5. L'audacia (o presa di rischio), quale espressione del compromesso tra il rischio di
essere predati e la possibilità di ottenere foraggio, misurata nell'intervallo di tempo che
precede l'abbandono del rifugio per l'esplorazione e per il foraggiamento.
6. La lateralizzazione comportamentale, sia a livello individuale sia di popolazione, quale
indice di sviluppate capacità cognitive, misurata attraverso l'indice di lateralizzazione
relativa e assoluta utilizzando il Detour test.
L'effetto della taglia e della temperatura sul comportamento alimentare è stato testato
statisticamente attraverso two-way ANOVA, mentre i tratti comportamentali e fisiologici
studiati sono stati messi a confronto nella regressione lineare; una probabilità inferiore al 5%
(P<0,05) è stata considerata come limite per la significatività statistica. La variabilità
individuale è stata analizzata mediante la distribuzione di frequenza e valutata attraverso il
coefficiente di variazione.
Dai risultati ottenuti, L. aurata mostra il comportamento alimentare tipico delle specie
erbivore: un foraggiamento frequente e costante, intervallato da momenti di riposo e di
pascolo esplorativo. Gli individui di questa specie costituiscono grandi banchi e per questo,
per soddisfare le proprie esigenze alimentari, hanno bisogno di estese superfici di biofilm;
tuttavia l'integrazione con piccoli crostacei e altri organismi bentonici, non considerata in
questo studio, potrebbe incidere sulla superficie stimata. Gli individui di taglia piccola
mostrano un comportamento alimentare più attivo con una percentuale di tempo e una
frequenza di foraggiamento maggiori rispetto agli individui di taglia media. Tuttavia,
nonostante il comportamento alimentare degli individui di taglia piccola risulti, alla
temperatura ottimale (20 °C), più attivo di quello degli individui di taglia media, essi, pur
mantenendo una frequenza e un tempo di foraggiamento maggiori, hanno a 10 °C una
velocità di foraggiamento inferiore rispetto ai medi, determinando una significativa riduzione
della superficie brucata e della biomassa ingerita.
Tutte le componenti del comportamento alimentare misurate in questo esperimento hanno
mostrato un'elevata variabilità; tale variabilità aumenta all'aumentare della temperatura e alla
diminuzione della taglia.
In generale in L. aurata è stato riscontrato un tasso metabolico in cui l'intervallo di valori
registrati per AMR, SMR e AMS risulta, seppur più ampio, paragonabile a quanto misurato in
studi precedenti condotti sulla stessa specie.
Nell'attività spontanea di nuoto risulta una correlazione tra la distanza percorsa nell'unità di
tempo e la velocità media di pascolo. Di conseguenza, la tendenza alla vagilità individuale,
oltre ad essere motivata da esigenze ecologiche, potrebbe essere una caratteristica fisiologica
intrinseca nell'individuo.
Rispetto a studi precedenti, l'impegno nell'attività di foraggiamento mostra un effetto sulla
latenza di fuga e sulla direzionalità ma non sulla prestazione locomotoria, che presenta valori
relativamente alti del turning rate medio e massimo e della velocità di fuga.
La presente tesi dottorale ha inoltre dimostrato come gli individui di L. aurata siano
potenzialmente più vulnerabili alla predazione durante l'attività di foraggiamento. Infatti è
stato dimostrato come tale attività aumenti i tempi di fuga e la direzionalità verso un
predatore. Un ritardo nella fuga può essere considerato non soltanto la semplice conseguenza
della mancata percezione del pericolo o di un ritardo in essa, ma può rappresentare una
decisione basata sul compromesso tra il digiuno e il rischio di predazione.
La presa di rischio nell'abbandono del rifugio e nel foraggiamento risultano statisticamente
correlate; questo suggerisce l'esistenza di differenti gradi di assunzione di rischio a livello
individuale. Inoltre, dalla distribuzione di frequenza dei dati ottenuti, si evidenzia la presenza
di due categorie d’individui: "audaci" e "timidi". I primi possiedono una maggiore
propensione a rischiare la predazione e quindi un maggiore accesso alle risorse.
In L. aurata risulta una lateralizzazione comportamentale sia a livello individuale, sia di
popolazione. L'indice di lateralizzazione assoluta (LA) presenta una distribuzione asimmetrica
con il 37,50% degli individui caratterizzato da valori di lateralità assoluta maggiori o uguali a
60 (valore soglia per la lateralizzazione); tale asimmetria comportamentale è espressione di
una specializzazione celebrale, la cui presenza è indice di una maggiore efficienza cognitiva
che può determinare vantaggi ecologici con conseguenze sulla selezione naturale.
Dal confronto operato, a livello individuale tra tratti comportamentali e fisiologici, è stata
riscontrata una correlazione positiva tra l'attività spontanea di nuoto e alcune delle variabili
locomotorie e comportamentali della risposta di fuga. Tale correlazione può rappresentare una
coevoluzione di caratteri del rapporto preda-predatore, che contribuisce alla sopravvivenza di
questa specie. Infatti, vivendo per lo più in habitat (acquee costiere, estuari, lagune costiere)
con fondi molli e poco strutturati e quindi generalmente privi di rifugi, L. aurata ha
sviluppato una coevoluzione di alcune caratteristiche che possono rappresentare una risposta
adattativa all'elevata pressione esercitata dai predatori in tali ambienti. In ambienti omogenei,
infatti, una specie molto vagile, come è risultata L. aurata, è più visibile e quindi
maggiormente soggetta a predazione.
Questo studio ha inoltre evidenziato una correlazione tra la lateralizzazione comportamentale
e l'audacia individuale, dimostrando come gli individui lateralizzati, quindi più evoluti da un
punto di vista cognitivo, siano coloro che rischiano maggiormente la predazione ai fini di un
maggiore accesso alle risorse alimentari. Una maggiore efficienza cognitiva potrebbe dunque
rappresentare un meccanismo compensativo alla maggiore esposizione al rischio di
predazione.
Lo studio della variabilità interindividuale nelle performance misurate in questo lavoro,
contribuisce alla comprensione dei meccanismi che determinano l'ampia distribuzione
geografica di questa specie. La presenza di un'elevata variabilità può avere un significato
ecologico importante che probabilmente è alla base della capacità di una specie di
sopravvivere e colonizzare habitat differenti. Differenti fenotipi consentono infatti a una
popolazione di avere sempre un certo numero di individui adattati alle condizioni dell'habitat
occupato. La variabilità in tratti che risultano determinanti per la fitness degli individui, e
dunque la presenza di un largo pool fenotipico all'interno di una popolazione, risulta dunque
giocare un ruolo chiave in specie che, come L. aurata, occupano durante il loro ciclo di vita
habitat differenti, e potrebbe essere alla base della straordinaria capacità adattativa di questa
specie.

Traditionally, studies on predator-prey relationship and on its influence on feeding behaviour
have focused on average values of a population, without considering the inter-individual
variability. This variability could be important to understand the mechanisms of the
evolutionary process since phenotypic variability is related to genotypic diversity and can be
considered as an index of population plasticity.
Foraging behaviour is essential for any animal species, in fact they spend the largest part of
their lifetime searching for food. This process, however, implies higher exposition time to the
risk of predation.
For these reasons, the aim of this thesis is the investigation of the feeding behavior, the
behavioral and kinematics components of the anti-predator manoeuvres and other relevant
physiological traits of these behaviours in the model fish Liza aurata. Previous studies have
revealed a high degree of variation in a series of behavioral and physiological traits related to
feeding in Mullets. The existence of a negative relationship (trade-off) between these traits
may be explain the maintenance of an elevated variability in phenotypic expression. The
present doctoral work will provide a first study documenting the extent of this variation and
the relationships between traits and could also provide a data set for the implementation of an
individual eco-physiological model (IBM) applied to the coastal lagoon of Cabras (OR, west
sardinia). This kind of ecological model can simulate, for any individual, the trophic relation,
physiological and behavioural process, and the influence of environmental factors on these
traits. The integration of individual performance to population level, allow formulating
scenarios on the ecosystem productivity in relation to the environmental variables. Those, in
coastal lagoon, have wide annual and seasonal fluctuation that could influence the fish growth
rate significantly. Then the IBM could represent a helpful tool for the costal lagoon fish stock
management. L. aurata, has been chosen as a species model because it typically inhabits
marine coastal environment and perform seasonal trophic migration in coastal lagoons. It
mainly feeds benthic algae (biofilm), organic detritus and small invertebrates. Generally,
Mullets play a key role in the transport of organic matter between coastal lagoon and sea, and
represent a fundamental link between the different levels of trophic pyramid.
More specifically, the experiments reported here examines the feeding behaviour of L. aurata
and the influence of size (small and medium) and of the environmental temperature (10 °C
and 20 °C) on it. Further more a key behavioural and physiological traits, functionally related
to feeding activity, have been investigated. In particular, the experiments performed in this
work have been aimed to assess:
1. Feeding behaviour, by investigating: feeding time, frequency, grazing area and
ingested biomass. The experiments have been performed filming the feeding activity
of fish in a mesocosm, in which an algae biofilm has been growth.
2. Metabolic scope has been assessed trough the experimental measurement of oxygen
consumption during forced swimming activity in a swimming tunnel respirometers.
3. Spontaneous swimming activity was measured as the time spent during swimming,
average cumulative swimming speed and distance covered, using a video tracking
system.
4. Escape response performance was determined by measuring the behavioural
(directionality, responsiveness and latency) and locomotor variables comprising the
fish escape from a mechanic stimulus, using a high-speed camera.
5. Boldness (or Risk taking behavior), was defined as an expression of the foragingpredation
risk trade-off, and measured as the time lap between food presentation and
the abandonment of a secure shelter, and between food presentation and fish feeding.
6. Behavioural lateralization, defined as index of cognitive enhancement, was
performed by a detour test and calculated with a laterality index at individual and
population levels.
Size and temperature effects on fish feeding behaviour have been tested using two-way
ANOVAs. The relationship between physiological and behavioural traits have been analysed
using linear regressions. Individual variability were assessed by the analysis of the frequency
distributions and measured by the coefficient of variation (CV). A probability less than 5%
(P<0.05) was taken as the limit for statistical significance. Statistical analyses were performed
using SigmaStat 3.1 (Systat Software).
L. aurata showed the typical feeding behaviour of herbivorous species: high feeding
frequencies alternate with periods of rest and exploring. From the experiments, it results that
species, which forms large shoals, required a large biofilm surface to satisfy their feeding
demands. With respect to Medium size individuals, Small individuals shows a more active
feeding behaviour with a highest percentage of time spent while feeding and the highest
feeding frequency at both temperature (10 and 20 °C). At 10 °C small individuals show a
slower feeding speed resulting in a less ingested biomass. All feeding behaviour components
measured in this experiment are characterized by high variability; which is positively
correlated to the temperature and negatively correlated to the size.
In general, the metabolic rate values measured in this study, although slightly wider, are
comparable to those measured in other studies conducted on the same species.
In Spontaneous swimming activity, a correlation between travel distance per unit time and
cumulative average speed was found.
As shown in previous study, being engaged in some sort of activity may affect the output of
another tasks. In our case we found that, fish startled while foraging displayed values of
escape latency and directionality, different from values measured while simply swimming.
However, it has no effects on the locomotor performance, which show relatively, but not
significant, higher values in average and maximum turning rate and escape speed. These
results shown suggest that individuals of L. aurata are potentially more vulnerable to
predation while foraging. The higher escape latency may depend, not just by a biased
perception of the predator, but it could also derive by a tradeoff with the immediate advantage
given by the opportunity of foraging.
Risk taking variables results significantly correlated; this suggests the existence of different
degrees of risk taking at individual level. Furthermore, the presence of two different
categories of individuals: Bold and shy, was reveled by the analysis of frequency distribution.
Bold individuals resulted to be more prone to take risks towards predation in favor of more
access to food.
L. aurata showed a behavioural lateralization both at individual and population level.
The absolute lateralization index (LA) reveled an asymmetric distribution with 37,50% of
individuals having an absolute lateralization value equal or above 60, which represents the
threshold for lateralization. Such behavioural asymmetry is an expression of cerebral
specialization, which is an index of high cognitive efficiency, which leads to ecological
advantages in terms of natural selection.
The comparison between the individual behavioural and physiological traits reveled a positive
correlation between spontaneous swimming activity and some of the locomotor and
beavioural components of escape response. Such correlation could represent a coevolution of
traits involved in predator-prey interactions, contributing to the survival of this species.
Living mostly in soft bottom habitats, characterized by homogeneous surface and lack of
shelters, has driven L. aurata to develop a coevolution of some features that could represent
an adaptive response to high predation pressure.
Another correlation found in this study links behavioural lateralization to individual boldness,
suggesting that lateralized individuals are more prone to take risk to obtain foraging access.
Therefore enhancement in cognitive efficiency could represent a compensative mechanism
derived by a higher exposure to predation.
The high extend of inter-individual variability measured in the experimental variables may
reside on the wide geographical distribution of this species. In fact, different phenotypes
allow a population to always preserve a number of individuals well adapted to the different
habitats conditions. Thus, the presence of a large phenotypic pool within a population is
fundamental for species, like L. aurata, that in the different stages of their life inhabit
different environments and could represent the reason for such extraordinary adaptive
potential of that species.
Description: 
Dottorato di ricerca in Ecologia e gestione delle risorse biologiche
URI: http://hdl.handle.net/2067/2380
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