Phenotypic consequences of a rampant mitochondrial introgression
Author(s)
De Rysky, Erica
Date Issued
July 16, 2021
Type
Doctoral Thesis
Abstract
Secondary contact zones, where ancient divergent evolutionary lineages meet after range expansion events, are excellent natural systems to investigate eco-evolutionary processes. Introgressive hybridization between the meeting lineages could lead to mito-nuclear discordance events. Most of these events concern the mitochondrial DNA introgression, that occurs when mitochondrial genes from a population are incorporated into the gene pool of another divergent population. The hypothesis of an adaptive role of mitochondrial introgression could explain such genetic patterns and suggests direct causal links between mitochondrial genotype and organismal phenotypes. In particular, given the increasing evidence of the eco-evolutionary implications of mitochondrial variations, rampant mitochondrial introgression might promote and/or be promoted by a mix of phenotypic and genetic qualities of hybrids’ mitotypes. Consequently, the identification of the driver/s of mitochondrial introgression and the quantitative evaluation of its phenotypic correlates would be crucial to understand the genotype-phenotype variations, helping to shed more light on the eco-evolutionary processes that generate the current biogeographic and genetic patterns. However, so far experimental evidence for functional differences in introgressed mitochondrial lineages are scanty.
The aim of this research was to test the adaptive mitochondrial introgression hypothesis by exploring the phenotypic consequences of a rampant mitochondrial introgression after hybridization events within a secondary contact zone. The fire salamander Salamandra salamandra is an excellent case study for this purpose. The two divergent evolutionary lineages of fire salamander found within the Italian peninsula showed a rampant introgression of the northern mitotype into the southern nuclear background along a secondary contact zone. This mito-nuclear discordance is remarkable considering the reduced dispersal capacity of this territorial and philopatric amphibian. We characterized behavioural, morphological and physiological traits related to dispersal in the larvae and juveniles of the two mitotypes of S. salamandra, in order to investigate the effect of mitochondrial genotype on dispersal phenotype. Furthermore, to quantify its locomotory capacities that are relevant for its survival and dispersal abilities, we also developed a new methodological approach to measure the maximal locomotor performances in this elusive amphibian.
We found that the mitotype has significant effect on dispersal behaviour and life history traits in the fire salamander, as the two mitotypes showed opposite dispersal and life history profiles along the fast-slow axis of the pace-of-life syndromes. In particular, the introgressed northern mitotype showed a “slow-thorough” dispersal strategy coupled with a slow life history profile, whereas the southern one showed a “fast-superficial” dispersal strategy coupled with a fast life history profile. The slow profile is characterized by shyness, less active and explorative attitudes, higher body size and condition, while the fast one has the opposite traits. According to the allocation principle of limited energetic resources, this pattern is dictated by the compensation model that functionally links behavioural and physiological traits on the basis of a common underlying physiological mechanism, primarily involving the energetic metabolisms. Body size and condition play a key role in this slow-thorough pattern as they can strongly influence dispersal, affecting boldness, foraging and exploratory activity according to the allometry of behaviour theory, which scales animal behaviour with the body size, assuming that bigger animals move less and slower due to power-to-mass constraints on locomotion.
However, the slow-thorough profile found in the introgressed mitotype is in contrast with the widely reported fast dispersal and life history syndromes in expanding populations. We suggest that this slow profile could be an alternative dispersal strategy as it carries adaptive advantages in terms of fitness and survival. This because bigger and fatter individuals have lower self-maintenance costs and better conditions for long-distance dispersal, while their shy and less exploratory attitude allows to reduce mortality risks and to be the most successful founders. Consequently, a positive selection of slow traits behind the invasion front could be necessary for a successful expansion and settlement of populations as they allow survival and reproduction in the new environment, growing colonies to high density with consequent gene flow. Indeed, slow individuals of the rear-guard are likely to hybridize with conspecific along the contact zone, leading to the introgression of slow-thorough dispersal mitotypes, as they carry specific, likely adaptive phenotypic traits linked to dispersal that are the drivers of rampant introgression. A coexistence of slow-fast dualisms might thus be crucial in range expansion process, ensuring the brake of the edge with fast individuals and the reinforcement of new populations in new areas with slow ones to re-establish the equilibrium, suggesting that slow dispersal phenotypes might drive the “mitochondrial expansion”.
Overall, this research explored the causes and consequences of mitochondrial expansion within a secondary contact zone, underpinning the eco-evolutionary role of mitochondrial genome by influencing the phenotypic traits linked to dispersal.
Le zone di contatto, dove si incontrano antiche linee evolutive divergenti a seguito di eventi di espansione d’areale, sono dei sistemi naturali eccellenti per investigare i processi eco-evolutivi. L’ibridazione introgressiva tra linee che si incontrano può portare ad eventi di discordanze mito-nucleari. Molti di questi eventi riguardano l’introgressione del DNA mitocondriale, che avviene quando i geni mitocondriali di una popolazione vengono incorporati nel pool genico di un’altra popolazione divergente. L’ipotesi di un ruolo adattivo dell’introgressione mitocondriale potrebbe spiegare tale pattern genetico e suggerisce un link causale diretto tra il genotipo mitocondriale ed il fenotipo dell’organismo. In particolare, date le crescenti evidenze delle implicazioni eco-evolutive delle variazioni mitocondriali, l’introgressione mitocondriale rampante potrebbe promuovere e/o essere promossa da un mix di qualità genetiche e fenotipiche dei mito-tipi degli ibridi. Di conseguenza, l’identificazione del/i driver/s dell’introgressione mitocondriale e la valutazione quantitativa dei suoi correlati fenotipici risulta essere cruciale per capire le variazioni genotipo-fenotipo, aiutando a gettare più luce su processi eco-evolutivi che generano gli attuali patterns genetici e biogeografici. Tuttavia, prove sperimentali di differenze funzionali in linee mitocondriali introgresse sono ad oggi ancora scarse.
Lo scopo di questa ricerca è stato quello di testare l’ipotesi dell’introgressione mitocondriale adattativa, esplorando le conseguenze fenotipiche dell’introgressione mitocondriale rampante a seguito di eventi di ibridazione in una zona di contatto. La salamandra Salamandra salamandra è un eccellente caso di studio per questo scopo. Le due linee evolutive divergenti della salamandra trovate nella penisola italiana hanno mostrato un’introgressione rampante del mito-tipo nord nel background nucleare del sud lungo una zona di contatto secondaria. Questa discordanza mito-nucleare è notevole considerando le ridotte capacità di dispersione di questo anfibio territoriale e filopatrico. Noi abbiamo caratterizzato tratti comportamentali, morfologici e fisiologici legati alla dispersione nelle larve e nei giovanili dei due mito-tipi della S. salamandra, al fine di investigare l’effetto del genotipo mitocondriale sul fenotipo dispersivo. Inoltre, per quantificare le sue capacità locomotorie, che sono rilevanti per le sue capacità di sopravvivenza e dispersione, abbiamo anche sviluppato un nuovo approccio metodologico per misurare le massime performances locomotorie in questo anfibio così elusivo.
Abbiamo trovato che il mito-tipo ha avuto un effetto significativo sul comportamento dispersivo e sui tratti di life-history nella salamandra, in quanto i due mito-tipi hanno mostrato opposti profili dispersivi e di life-history lungo l’asse veloce-lento delle sindromi di pace-of-life. In particolare, il mito-tipo introgresso del nord ha mostrato una strategia dispersiva “lenta-
approfondita” accoppiata con un profilo di life-history lento, mentre quella del sud ha mostrato una strategia dispersiva “veloce-superficiale” accoppiata con un profilo di life-history veloce. Il profilo lento è caratterizzato da un’attitudine timida, poco attiva e poco esplorativa, mentre quello veloce ha i tratti opposti. Secondo il principio di allocazione delle limitate risorse energetiche, questo pattern è dettato dal modello di compensazione che lega funzionalmente tratti comportamentali e fisiologici sulla base di un sottostante meccanismo fisiologico comune che coinvolge primariamente il metabolismo energetico. La dimensione e la condizione corporea giocano un ruolo chiave in questo pattern lento-profondo in quanto essi possono fortemente influenzare la dispersione, influenzando l’audacia, l’attività esplorativa e di foraggiamento secondo la teoria dell’allometria del comportamento, che scala il comportamento animale con la dimensione corporea, assumendo che gli animali più grandi si muovono di meno e più lentamente a causa del vincolo energia-massa sulla locomozione.
Tuttavia, il profilo lento-profondo trovato nel mito-tipo introgresso è in contrasto con le sindromi veloci di dispersione e di life-history ampiamente riportate nelle popolazioni in espansione. Noi suggeriamo che questo profilo lento potrebbe essere una strategia di dispersione alternativa, in quanto essa porta un vantaggio adattativo in termini di fitness e sopravvivenza. Questo perché individui più grandi e più grassi hanno minori costi di auto-mantenimento e migliori condizioni corporee per una dispersione su lunghe distanze, mentre la loro attitudine timida e poco esplorativa consente di ridurre i rischi di mortalità e di essere i fondatori di maggior successo. Di conseguenza, una selezione positiva sui tratti lenti dietro il fronte di invasione potrebbe essere necessaria per un’espansione di successo e per l’insediamento delle popolazioni in quanto essi consentono la sopravvivenza e la riproduzione nel nuovo ambiente, facendo crescere le colonie ad alte densità con conseguente flusso genico. In effetti, è probabile che gli individui lenti delle retrovie si ibridano con i conspecifici lungo la zona di contatto, portando all’introgressione dei mito-tipi dispersivi lenti-profondi, in quanto essi portano specifici tratti fenotipici legati alla dispersione, che sono probabilmente adattativi, i quali sono i drivers dell’introgressione mitocondriale rampante. La coesistenza di dualismi lenti-veloci potrebbe dunque essere cruciale nei processi di espansione di areale, assicurando la rottura dei confini con gli individui veloci, ed il rinforzo delle nuove popolazioni nelle nuove aree con quelli lenti per ristabilire l’equilibrio, suggerendo che i fenotipi dispersivi lenti potrebbero guidare “l’espansione mitocondriale”.
Globalmente, questa ricerca ha esplorato le cause e le conseguenze dell’espansione mitocondriale in una zona di contatto secondario, sottolineando il ruolo eco-evolutivo del genoma mitocondriale in quanto esso influenza i tratti fenotipici legati alla dispersione.
Additional information
Dottorato di ricerca in Ecologia e gestione sostenibile delle risorse ambientali
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