Black fungi for space research and genetic engineering to unravel melanin's impact on stress tolerance
Author(s)
Catanzaro, Ilaria
Date Issued
July 29, 2024
Type
Doctoral Thesis
Abstract
The rich diversity of extreme habitats and associated organisms on Earth serves as reference for astrobiological research. This diversity sheds light on potential habitable environments on other planetary bodies, potential adaptive mechanisms that life may have evolved in extraterrestrial contexts, and the search for traces of life and its former presence. Microcolonial and melanised fungi, a polyphyletic and extremophilic group capable of thriving under a broad spectrum of extreme conditions, are particularly promising eukaryotic organisms. Previous studies have demonstrated their remarkable survival capabilities – especially of one cryptoendolithic representative, Cryomyces antarcticus – even under space conditions, attributed in part to the protective functions of melanin pigments in their cell walls. However, fundamental questions persist regarding the role of fungal melanins in the polyextremotolerance of this group, as well as the genetic and physiological factors underlying this group adaptation. In this study, we focus on the common melanogenic trait of black fungi to delineate their potential as astrobiological models for studying life adaptations in extreme environments. To achieve this, we introduce a preliminary study on fungal biomolecules of C. antarcticus to assess their biosignature stability in a Mars scenario, with melanin emerging as a promising candidate. Subsequently, we develop efficient transformation tools using Knufia petricola as a reference system, resulting in a genetically tractable C. antarcticus. While targeted gene editing of this polyextremotolerant fungus necessitate an extended timeframe, this milestone validates the feasibility of genetic manipulation on extremotolerant, recalcitrant fungi. Finally, we propose a first comparative study on the protective role of DHN melanin in UV-B tolerance capabilities of two microcolonial black fungi. Our findings suggest that they may not rely on pigment protecting against harmful UV radiation, but rather employ different strategies to cope with the same stress factor. These novel insights into the adaptive mechanisms of polyextremotolerant fungi underscore the importance of enriching the pool of model organisms with alternative experimental models, as traditional ones may not comprehensively capture all the adaptive mechanisms and real limits of life.
La ricca diversità di habitat estremi e degli organismi che li abitano serve da riferimento per la ricerca astrobiologica. Questa diversità getta luce sui potenziali ambienti abitabili di altri corpi celesti, sui meccanismi di adattamento che la vita potrebbe aver evoluto in contesti extraterrestri e sulla ricerca di tracce di vita estinta. I funghi microcoloniali e melanizzati, un gruppo polifiletico ed estremofilo in grado di prosperare in un ampio spettro di condizioni estreme, sono organismi eucariotici particolarmente interessanti. Studi precedenti hanno dimostrato le loro notevoli capacità di sopravvivenza – in particolare dell’esemplare criptoendolitico Cryomyces antarcticus - anche in condizioni spaziali, attribuite in parte alle funzioni protettive della melanina nella parete cellulare. Tuttavia, persistono domande fondamentali sul ruolo delle melanine fungine nella poliestremotolleranza di questo gruppo, nonché sui fattori genetici e fisiologici alla base di tale adattamento. In questo studio, ci concentriamo sulla melanina come tratto comune nei funghi neri per delineare il potenziale di tali organismi come modelli astrobiologici, ovvero nello studio degli adattamenti biologici in ambienti estremi. A tal fine, presentiamo uno studio preliminare su macromolecole prodotte da C. antarcticus per valutarne la stabilità da potenziali biofirme in uno scenario marziano, con la melanina che emerge come candidato promettente. Successivamente, sviluppiamo strumenti di trasformazione efficienti utilizzando Knufia petricola quale sistema di riferimento, ottenendo colonie di C. antarcticus geneticamente trattabili. Sebbene l’editing genetico di un fungo simile richieda tempi particolarmente lunghi, questa pietra miliare convalida la fattibilità della manipolazione genetica su funghi tanto estremotolleranti quanto recalcitranti. Infine, proponiamo un primo studio comparativo sul ruolo protettivo della melanina DHN nella tolleranza ai raggi UV-B di due funghi neri microcoloniali. I nostri risultati indicano come essi non si basino sulla mera presenza del pigmento per proteggersi dagli UV dannosi, ma piuttosto impieghino strategie alternative per far fronte al fattore di stress. Questa nuova scoperta sui meccanismi adattativi dei funghi poliestremotolleranti sottolinea l'importanza di arricchire l’attuale pool di organismi modello con nuovi sistemi di riferimento, poiché quelli tradizionali potrebbero non catturare in modo esaustivo tutti i meccanismi adattativi estremi e i limiti reali della vita.
Additional information
Dottorato in Ecologia e Gestione Sostenibile delle Risorse Ambientali
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