Unraveling the molecular basis of the microbe-plant-pest network using tomato as a model system
Author(s)
Falconieri, Gaia Salvatore
Date Issued
March 15, 2024
Type
Doctoral Thesis
Abstract
In their natural environment, plants interact with numerous microorganisms, some of which are potentially harmful as pathogens, while others are beneficial as they can promote plant growth and expand the immune response of the plant host. Among them, the fungi Beauveria bassiana and Trichoderma harzianum can colonize plant tissues in an asymptomatic way, triggering plant metabolic changes which negatively affect both pest insects and plant pathogens. These beneficial fungi have an extremely broad host spectrum, including tomato (Solanum lycopersicum L.), a species of great economic importance which is widely cultivated all over the world. In the first part of this work, the research activity focused on understanding and investigating the poorly characterized molecular events that regulate tomato-B. bassiana interaction. A time course proteomics analysis showed that B. bassiana affects different biological processes linked to primary and secondary metabolism, highlighting a boost of energy and growth-related pathways at a later stage of colonization. At this stage, a plant hormone analysis revealed an interesting up-regulation of gibberellins both in active form and as precursors and also of defense-related hormones such as benzoic acid and jasmonate. Finally, the effect of B. bassiana on increasing the protection against Botrytis cinerea was tested, revealing that B. bassiana was able to mitigate the oxidative stress caused by B. cinerea, likely acting on the regulation of the antioxidant defense mechanism. In the second part of the thesis work, the tripartite interaction existing between beneficial microbes-tomato-biotic stress was examined, in order to increase knowledge about the sophisticated way in which beneficial microbes promotes plant health and strengthen defense barriers. In particular, these studies have revealed that B. bassiana and T. harzianum alone play a role in the activation of different strategies in response to B. cinerea and M. euphorbiae; in fact, T. harzianum significantly contributes to the activation of the phenylpropanoid pathway and to the metabolism of cell wall polysaccharides, while B. bassiana appears to be involved in hormone response and endogenous stimulation, in addition to its role in cell communication. These strategies cooperate synergistically in the B. bassiana-T. harzianum consortium with a common goal as strengthening defense responses and supporting plant growth. Further research will be needed to expand knowledge on the molecular mechanisms significantly altered by these two beneficial microbes to obtain a comprehensive snapshot of the ecological impact they cause and in order to stimulate an increasing use of healthy and environmentally sustainable agriculture.
Nel loro ambiente naturale, le piante interagiscono con numerosi microrganismi, alcuni dei quali sono
potenzialmente dannosi in quanto patogeni, mentre altri sono benefici in quanto possono promuovere
la crescita della pianta ed espandere la risposta immun itaria dell'ospite vegetale. Tra questi, i funghi
Beauveria bassiana e Trichoderma harzianum possono colonizzare i tessuti vegetali in modo
asintomatico, innescando cambiamenti metabolici della pianta che influenzano negativamente sia gli
insetti nocivi che i patogeni delle piante. Questi funghi benefici hanno uno spettro d'ospite
estremamente am pio, compreso il pomodoro ( Solanum lycopersicum L.), una specie di grande
importanza economica ampiamente coltivata in tutto il mondo. Nella prima parte di questo lavoro,
l'attività di ricerca si è concentrata sulla comprensione e sullo studio degli eventi molecolari poco
caratterizzati che regolano l'interazione pomodoro B. bassiana . L'analisi proteomica a differenti time
point ha mostrato che B. bassiana influisce su diversi processi biologici legati al metabolismo
primario e secondario, evidenziando un potenziamento delle vie legate all'energia e alla crescita in
una fase successiva della colonizzazione. In questa fase, l'analisi degli ormoni vegetali ha rivelato
un'interessante sovra reg olazione delle gibberelline, sia in forma attiva che come precursori, e anche
di ormoni legati alla difesa, come l'acido benzoico e il jasmonato. Infine, è stato testato l'effetto della
B. bassiana sull'aumento della protezione contro la Botrytis cinerea , rivelando che la B. bassiana era
in grado di mitigare lo stress ossidativo causato dalla B. cinerea , agendo probabilmente sulla
regolazione del meccanismo di difesa antiossidante. Nella seconda parte del lavoro di tesi è stata
esaminata l'interazione tripartita esistente tra i microrganismi benefici , il pomodoro e lo stress biotico,
al fine di aumentare le conoscenze sul modo sofisticato grazi e al quale i microbi benefici promuovono
la salute delle piante e rafforzano le barriere di difesa. In particolare, questi studi hanno rivelato che
B. bassiana e T. harzianum giocano da soli un ruolo nell'attivazione di diverse strategie in risposta a
B. cinerea e M. euphorbiae ; infatti, T. harzianum contribuisce significativamente all'attivazione della
via dei fenilpropanoidi e al metabolismo dei polisaccaridi della parete cellulare, mentre B. bassiana
sembra essere coinvolta nella risposta ormonale e nella stimolazione endogena, oltre al suo ruolo
nella comunicazione cellulare. Queste strategie cooperano sinergicamente nel consorzio B. bassiana
T. harzianum con l'obiettivo comune di rafforzare le risposte di difesa e sostenere la crescita delle
piante. Saranno necessarie ulteriori ricerche per ampliare le conoscenze sui meccanismi molecolari
significativamente alterati da questi due microrganismi benefici, per ottenere un quadro completo
dell'impatto ecologico che provocano e per stimolare un uso crescente di un'agricoltura sana ed
ecosostenibile.
Additional information
Dottorato in Scienze delle Produzioni Vegetali e Animali
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