Crosstalk between sulfur and iron nutrition

Abstract

Growth and development of plants mainly depend on the availability of water and nutrients in their habitat. Increasing food production to face the rise of global population will require to exploit uncultivated or abandoned arable land, some of which with unfavorable soil mineral composition or availability, and to reduce the use of fertilizers for more sustainable practices. Therefore, understanding the mechanisms underlying nutrients acquisition by plants and improving plant nutrient use efficiency (NUE) is of social, economic, agricultural, and ecological importance. The availability of nutrients in different soils and how it influences the physiology of the plants has been widely described at the level of single nutrient. However, this picture is most likely confounded by nutrient interactions. In nature it is unlikely that plants are exposed to a single nutrient deficiency. Multiple nutrient deficiency situations are more likely to occur. For example, agricultural soils are becoming depleted for important elements, such as sulfur (S), while iron (Fe), although being highly abundant in the soil, is poorly available for uptake due to its insolubility in the soil. Therefore, interactions among the various mineral elements need to be investigated urgently in order to understand how the different sensing and signaling pathways activated in response to changes in availability of one element are coordinately integrated with those of other elements. The main problem in studying nutrient interactions is that, in some cases, stress responses are antagonistic, while in other ones are either additive or synergistic, thus combined nutrient deficiencies very often result as a new condition, that requires different responses from those observed when plant response to deficiency of a single nutrient is described. The aim of this thesis was to provide a comprehensive understanding of the molecular, physiological, and biochemical interactions underlying S and Fe nutrition and how these two essential nutrients are associated within the plant and one may impact the uptake, transport and storage of another. In particular, the present thesis deal with three key questions for this critical research area: 1) New functions for S in improving plant efficiency to uptake, transport or accumulate Fe; 2) New mechanisms underlying Fe homeostasis and how these are impacted by S; 3) Crop management strategies that minimize Fe deficiency without additional input of Fe fertilizers. Since monocots and dicots have, for the most part, distinct mechanisms for regulating Fe acquisition, both Strategy I and Strategy II plants (tomato and durum wheat, respectively) were considered. As a result of the different approaches used in the research, several novel acquisitions have been achieved from the analysis of S/Fe interaction. As expected, it has to be assumed a complex regulatory system, wherein S and Fe starvation induce partially overlapping and partially distinct response mechanisms, which coordinate plant response to either or to joint starvations. A high degree of common and even synergistic response patterns as well as nutrient specific responses were identified by the metabolomic approach in tomato. Furthermore, it appears that tomato plants exposed to Fe deficiency are able to change S metabolic balance mimicking S starvation responses through an increased sulfate uptake and root-to-shoot translocation to meet the increased demand for ethylene and nicotianamine, allowing them to cope with this stress. On the other hand, the finding that in wheat plants changes in S accumulation were closely related to plant capability to release phytosiderophores and correspondingly to accumulate Fe could be significant to overcome a key challenge in plant Fe nutrition: the optimization of Fe acquisition and allocation based on a sustainable new approach with low cost and decreased requirements for Fe fertilizers. Besides being a promising approach, whereby targeted application of one nutrient (S) could be used to overcome the deficiency of another (Fe), it could be also a promising tool to increase the micronutrient content (Fe) in food crops. This could lead to a decrease, in the long term, of chemical inputs, getting healthier food and respecting the surrounding environment of the cultivated crops, as well as the health of the agricultural workers. Furthermore, the identification of the Fe availability level, below which durum wheat plants start an expensive metabolic reorganization of S and several other elements, could be particularly important not exclusively for the cost of the metabolic reorganization underlying the adaptive responses to the Fe shortage but also for the grain quality that this process may affect. In fact, it is well known that S is relevant for bread and pasta-making qualities through its effect on grain protein composition. In conclusion, to extend these concepts, we need to develop a better understanding of how Fe/S interactions take place at a mechanistic level and, for that, a multi-stage comprehensive approach is necessary.

La crescita e lo sviluppo delle piante dipende principalmente dalla disponibilità di acqua e nutrienti presenti nell’ambiente. La necessità di incrementare la produzione agricola per far fronte alla crescita della popolazione mondiale richiederà di sfruttare come aree agricole anche i suoli non coltivati e/o abbandonati, sebbene caratterizzati da condizioni sfavorevoli per la crescita delle piante (scarsa disponibilità di nutrienti) e di ridurre l’impiego di fertilizzanti chimici, perseguendo pratiche agricole più sostenibili. Migliorare la conoscenza dei meccanismi di acquisizione dei nutrienti per aumentare l’efficienza d’uso dei nutrienti (NUE) delle piante, è quindi di fondamentale importanza sociale, economica, agricola ed ecologica. Le risposte fisiologiche delle piante alle fluttuazioni della disponibilità dei nutrienti nel suolo è stata ampiamente studiata e discussa a livello della singola carenza nutrizionale. Tuttavia, tali studi non rispecchiano la situazione reale di campo in quanto non tengono conto delle interazioni che si verificano tra i nutrienti a livello rizosferico. Negli ambienti naturali, raramente le piante sono esposte ad una sola carenza nutrizionale, mentre è più frequente il verificarsi di carenze nutrizionali multiple. Recentemente è stato osservato un graduale impoverimento dei suoli agricoli di un importante nutriente, lo zolfo (S), mentre il ferro (Fe), sebbene sia molto abbondante nel suolo, a causa della scarsa solubilità non risulta facilmente disponibile per le piante. Lo studio delle interazioni tra i vari nutrienti risulta quindi di primaria importanza per comprendere come i meccanismi attivati in risposta alla carenza di un elemento si coordinano con quelli di altri elementi. Il problema principale, in questo tipo di studio, deriva dal fatto che le carenze multiple in alcuni casi generano delle risposte antagonistiche mentre, in altri, additive o sinergiche, per cui molto spesso determinano la comparsa di una situazione nuova che richiede l’attivazione di una risposta completamente diversa da quella osservata per la singola carenza nutrizionale. Lo scopo di questa tesi è stato di analizzare l’interazione tra lo S e il Fe a livello molecolare, fisiologico e biochimico al fine di comprendere come i meccanismi di assorbimento, trasporto e stoccaggio dell’uno siano coordinati con quelli dell’altro. In particolare, in questa tesi sono state affrontate tre questioni fondamentali: 1) il meccanismo dell’omeostasi del Fe e come questo sia influenzato dallo S; 2) il ruolo dello S nel migliorare l’efficienza di assorbimento, trasporto e accumulo di Fe nella pianta; 3) ipotesi di strategie di gestione colturale finalizzate a ridurre il problema della Fe carenza limitando l’uso di fertilizzanti ferrici. Dato che i meccanismi per l’acquisizione del Fe sono diversi nelle dicotiledoni e nelle graminacee (Strategia I e II, rispettivamente), lo studio è stato condotto su entrambi i tipi di piante, prendendo come piante modello pomodoro e frumento duro, rispettivamente. I risultati ottenuti hanno mostrato l’esistenza di un complesso sistema di regolazione, in cui la carenza combinata di S e di Fe induce nelle piante meccanismi di risposta, in parte sovrapposti ed in parte distinti. Attraverso l’analisi metabolica in piante di pomodoro sono state evidenziate risposte comuni e anche sinergiche indotte dalla carenza combinata dei due elementi, ma anche risposte specifiche del singolo nutriente. Inoltre, il pomodoro in condizioni di Fe carenza sembra in grado di indurre l’assorbimento e l’assimilazione dello S simulando quanto avviene in risposta alla S carenza, al fine di soddisfare la maggiore richiesta di etilene e di nicotianamina, necessaria per affrontare lo stress. D’altra parte, l’osservazione in frumento che la maggiore capacità della pianta di accumulare S è strettamente correlata ad un maggiore rilascio di fitosiderofori e quindi ad un maggiore accumulo di Fe a livello fogliare, potrebbe essere importante per affrontare una delle sfide principali della nutrizione ferrica delle piante: l’ottimizzazione dell’acquisizione e dell’allocazione del Fe tramite un approccio innovativo e sostenibile, che richieda bassi costi ed un minore uso di fertilizzanti contenenti Fe. Questo, oltre ad essere un promettente approccio, in cui la somministrazione di un nutriente (S) potrebbe permettere di superare la carenza di un altro nutriente (Fe), potrebbe anche rappresentare una strategia promettente per incrementare la quantità del micronutriente (Fe) nelle parti edibili delle colture agrarie. Tutto ciò potrebbe determinare una riduzione, a lungo termine, dell’impiego di prodotti chimici, la produzione di alimenti più sani, il rispetto dell’ambiente e la salute degli agricoltori. Inoltre, l’identificazione del livello soglia di disponibilità di Fe, sotto il quale le piante di frumento duro cominciano a riorganizzare il metabolismo dello S e di altri elementi con elevato dispendio energetico, potrebbe rappresentare un vantaggio economico non solo dal punto di vista della quantità, ma anche della qualità della granella dalla coltivazione di questa pianta. Infatti, è noto che lo S riveste un ruolo importante non solo nell’aumentare l’efficienza di acquisizione del Fe nelle graminacee, ma anche nel determinare la qualità delle farine utilizzate nei processi di panificazione e pastificazione. Tuttavia, molto lavoro è ancora necessario per una comprensione dettagliata della relazione tra S e Fe, soprattutto a livello meccanicistico e, per questo, è sicuramente utile seguire un approccio multidisciplinare.