Amphibians decline in peninsular Italy: is the chytrid pathogen Batrachochytrium dendrobatidis playng a role?

Abstract

In the last decades, severe declines of amphibian populations have been observed worldwide and the extinction of many species has been reported. Among the possible causes leading to these declines, an emerging infectious disease, chytridiomycosis, is considered a main driver. In peninsular Italy, population declines of several species have been reported, especially the endemic yellow-bellied toad Bombina pachypus. Nonetheless, no studies have to date investigated the distribution and abundance of the chytrid fungus Batrachochytrium dendrobatidis, the aetiological agent of chytridiomycosis, along the Italian peninsula, as well as its role in the observed declines. Here we analysed the geographic distribution and prevalence of B. dendrobatidis among populations of 4 Apennine endemic amphibians, including the highly endangered B. pachypus. B. dendrobatidis appeared widespread among B. pachypus populations throughout its range. Moreover we found evidence that it was already common in this area since at least the end of 1970s, i.e. long before the earliest evidence of decline for this species. Thus, while a link between B. dendrobatidis infections and B. pachypus population declines appeared plausible, we suggests that it did not acted as a ‘lone killer’, but in conjunction with other factors. By analyzing the spatial and temporal patterns of B. dendrobatidis abundance, of B. pachypus demographic trend, and of several putative co-factors, we identified the recent climate change and the genetic diversity of host populations as the most likely conspirators. We forecasted the potential impact of the predicted climate change (to 2080) on B.pachypus populations, under a range of emission scenarios. A drastic reduction of habitat suitability was predicted in the southern area, that is the area hosting the hotspot of intraspecific genetic variability for this species and the only area where demographically stable populations have been reported. Accordingly, B. pachypus was predicted to lose most of its potential to respond adaptively to future environmental changes and other threats, such as diseases. On the other hand, northern areas ware predicted to increase their suitability for the species. Thus, as a urgent conservation action, we proposed restocking programs aimed at increasing the genetic variability - and possibly diseases tolerance - of northern populations using the (currently available) southern resources. To assess the consistence of the observed patterns across multiple species, we analysed the pattern of chytrid occurrence among populations of the montane species Salamandra salamandra gigliolii, Rana italica and Mesotriton alpestris apuanus. While B. dendrobatidis was widespread among these species as well, overall prevalence was significantly lower than that observed in B. pachypus, and we found no firm evidence for chytrid-related declines in these species, suggesting that mechanisms of resistance or tolerance are warding populations of these species from pathogenic activity. On the whole, our results showed differential responses of host species and populations to the chytrid pathogen, highlighting the importance of considering the host x pathogen x environment interactions in the study of disease dynamics.

Nel corso degli ultimi decenni, si è assistito a severi declini delle popolazioni di anfibi a scala globale ed è stata documentata l’estinzione di diverse specie. Tra le possibili cause che guidano questi declini, la chitridiomicosi, una malattia infettiva emergente, è considerata una delle principali. Nell’Italia peninsulare, sono state segnalate situazioni di declino per diverse specie di anfibi, in particolar modo per l’endemico ululone appenninico Bombina pachypus. Tuttavia, finora, nessuno studio è stato rivolto all’indagine della distribuzione e dell’abbondanza del chitridio Batrachochytrium dendrobatidis, l’agente eziologico della chitridiomicosi, lungo la penisola italiana, così come del suo ruolo nei casi di declino osservati. In questo studio abbiamo analizzato la distribuzione geografica e la prevalenza di B. dendrobatidis tra le popolazioni di 4 specie di anfibi endemici dell’Appennino, inclusa la specie considerata più in pericolo, B. pachypus. B. dendrobatidis è apparso ampiamente diffuso tra le popolazioni di B. pachypus lungo tutto l’areale. Inoltre, abbiamo riscontrato evidenze che il patogeno era già diffuso nell’area almeno dalla fine degli anni 70’, cioè molto tempo prima che questa specie mostrasse i primi segni di declini. Pertanto, sebbene un legame tra infezioni da B. dendrobatidis e declini delle popolazioni di B. pachypus appare plausibile, suggeriamo che il patogeno non abbia agito come un “killer solitario”, ma in congiunzione con altri fattori. Analizzando i pattern spaziali e temporali di abbondanza di B. dendrobatidis, dell’andamento demografico di B. pachypus, e di diversi cofattori putativi, abbiamo identificato nel cambiamento climatico e nella diversità genetica delle specie ospiti, i cospiratori più probabili. Abbiamo indagato il potenziale impatto del cambiamento climatico previsto (fino al 2080) sulle popolazioni di B. pachypus, implementando diversi scenari di emissione. Una drastica riduzione dell’idoneità dell’habitat è stata prevista nell’area meridionale, che è la stessa area che ospita l’hotspot di diversità genetica intraspecifica per questa specie, e l’unica area dove sono state osservate popolazioni demograficamente stabili. Di conseguenza, si prevede che B. pachypus perda la maggior parte del suo potenziale di risposta adattativa ai futuri cambiamenti ambientali e ad altre minacce, come le malattie. D’altro canto, è stato previsto che le aree settentrionali aumentino la loro idoneità per questa specie. Quindi, abbiamo proposto, come urgente azione conservazionistica, l’avvio di programmi di ripopolamento intesi ad aumentare la diversità genetica – e possibilmente la tolleranza alle malattie – nelle popolazioni settentrionali, utilizzando le risorse meridionali (attualmente disponibili). Per valutare la consistenza dei pattern osservati, in più specie, abbiamo analizzato il pattern di presenza del chitridio tra popolazioni delle specie montane Salamandra salamadra gigliolii, Rana italica e Mesotriton alpestris apuanus. Sebbene B. dendrobatidis si sia rivelato essere ampiamente diffuso anche tra queste specie, la prevalenza complessiva era significativamente più bassa di quella osservata in B. pachypus, e non abbiamo riscontrato evidenze di situazioni di declino legate al chitridio in queste specie, suggerendo che meccanismi di resistenza o tolleranza stanno proteggendo le popolazioni di queste specie dall’attività patogenica. Nel complesso, i nostri risultati hanno mostrato risposte differenziali di specie e popolazioni ospiti nei confronti del chitridio patogeno, sottolineando l’importanza di considerare le interazioni ospite x patogeno x ambiente, nello studio delle dinamiche delle malattie.